Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
Pesquisas Agrárias e Ambientais
DOI: https://doi.org/10.31413/nativa.v10i3.13020 ISSN: 2318-7670
Diversidade de invertebrados em diferentes usos do solo na floresta da Amazônia
Arnoldo Marcílio Gonçalves dos SANTOS1, Alcides GATTO2, Elisiana Pereira OLIVEIRA3,
Fabiana Piontekowski RIBEIRO2*, Bárbara Elias Reis HODECKER2,
Angela Pereira BUSSINGUER2, Natália Cássia de Faria FERREIRA2
1Universidade Federal de Roraima, Boa Vista, RR, Brasil.
2Universidade de Brasília, Brasília, DF, Brasil.
3Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, AM, Brasil.
E-mail: fbn2.ribeiro@gmail.com
ORCID: (0000-0002-2768-3679; 0000-0002-2663-9318; 0000-0001-8939-543X; 0000-0002-5375-6368;
0000-0003-2653-5583; 0000-0002-6375-0648; 0000-0002-8058-8486)
Submetido em 23/09/2021; Aceito em 22/07/2022; Publicado em 29/08/2022.
RESUMO: O objetivo foi avaliar os efeitos de diferentes sistemas do uso da terra na qualidade do solo. O
estudo foi realizado no Campo Experimental Confiança - Embrapa - RR. Foram avaliados oito usos da terra
em parcelas de 50 x 50 m; floresta, capoeira, capoeira manejada, agrofloresta sem insumos, agrofloresta com
insumos, pastagem alterada, pastagem manejada e um sistema de produção de pupunha/palmito. Em cada uso
do solo projetou-se sobre um transecto na diagonal do terreno, para obtenção de cinco pontos amostrais, onde
foram realizadas coletas de solo/serapilheira. A mesofauna foi obtida utilizando funil de Berlese-Tullgren, as
amostras foram coletadas com sonda de 5 x 5 cm, introduzida no solo a 5 cm de profundidade. As amostras
foram triadas adontando-se a chave de especialistas do grupo. Foram avaliadas: caracterização biológica da
mesofauna e frequência e diversidade do grupo Collembola. Os ambientes apresentaram elevada diversificação
de ordens de mesofauna, com as maiores frequências em ambientes com maior cobertura do solo. Houve
destaque no uso do solo pupunheira/palmito, com alta diversidade de ordem e indivíduos, equivalentes aos
ambientes de maior cobertura do solo. A diversidade de invertebrados do solo pode ser mais bem estudada e
apresenta-se como bom indicador de qualidade do solo.
Palavras-chave: ação antrópica; manejo do solo; biodiversidade.
Land use on the diversity of soil invertebrates in the forest region of the
amazon
ABSTRACT: The objective was to evaluate the effects of different land use systems on soil quality. The study
was carried out at the Confiança Experimental Field - Embrapa - RR. Eight land uses were evaluated in 50 x
50 m plots; forest, capoeira (a kind of secondary forest), managed capoeira, agroforestry without using inputs,
agroforestry using inputs, altered pasture, managed pasture and a peach palm/heart palm production system.
Mesofauna was obtained using a Berlese-Tullgren funnel, samples were collected with a 5 x 5 cm probe,
introduced into the soil at a depth of 5 cm. The samples were sorted using the group experts key. The following
were evaluated: biological characterization of the mesofauna and frequency and diversity of the Collembola
group. The environments showed high diversification of mesofauna orders, with the highest frequencies in
environments with greater ground cover. The use of peach palm/heart palm soil stood out, with high diversity
of order and individuals, equivalent to environments with greater soil cover. Invertebrates soil diversity can be
better studied and is a good indicator of soil quality.
Keywords: human action; soil management; diversity.
1. INTRODUÇÃO
A ampla diversidade da fauna mediante as funções
realizadas no solo é refletida no funcionamento dos sistemas
de produção. A mesofauna do solo é composta por
organismos de 0,2 a 2 mm de comprimento, considerada
como importante componente do ecossistema terrestre, por
ativar processos de decomposição da matéria orgânica e a
liberação de nutrientes ao solo e as plantas, com ênfase na
atuação no compartimento serapilheira-solo (SILVA et al.,
2013). Além disso, é caracterizada por elevada diversidade de
espécies em ambientes preservados, no entanto, tais
características são limitadas de acordo com a intensificação
do uso do solo e o grau de antropização do local
(OLIVEIRA, 2015).
As propriedades biológicas do solo estão ligadas às suas
atividades, e o seu comportamento depende da diversidade
que, é o maior indicador de qualidade do solo, pois garante
que processos que ocorrem no solo sejam medidos por várias
espécies. As distintas atividades quanto ao uso do solo são
determinantes tanto na constituição, como na transformação
e distribuição da mesofauna do solo (SILVA et al., 2021).
Neste contexto, estudos têm discutido a validade de se medir
as alterações na diversidade biológica, isto é, na variabilidade
das espécies animais e vegetais dos ecossistemas, usando
espécies bioindicadoras cujas funções vitais se correlacionam
com fatores agronômicos e ambientais (NIELSEN et al.,
2015; TURNBULL; LINDO, 2015).
Diversidade de invertebrados em diferentes usos do solo na floresta da Amazônia
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
342
Os invertebrados edáficos podem ser classificados de
acordo com seu papel funcional, como por exemplo,
decompositores de material orgânico, como besouros, e
engenheiros do ecossistema, como minhocas, que
contribuem com serviços ecossistêmicos de suporte, como
criação de galerias, influenciando na porosidade do solo e
contribuindo com a ciclagem de nutrientes e regulação do
microclima (BROWN et al., 2015; LANG et al., 2017). Além
disso, a fauna de invertebrados apresenta uma interação
complexa com o solo, com diferentes mecanismos de ação e
regulação de processos químicos, físicos e biológicos
(CARDOSO et al., 2013; LIMA et al., 2020).
Além disso, a composição da comunidade da macro e
mesofauna de invertebrados é variável conforme o tipo e a
qualidade da cobertura vegetal existente, o que reflete em
condições favoráveis, como a temperatura, umidade e oferta
de alimentos (GÓES et al., 2021), pois o conteúdo de matéria
orgânica na superfície do solo contribui com a maior
diversidade e abundância de invertebrados do solo
(PESSOTO et al., 2020).
Tanto o microclima criado, quanto o conteúdo de matéria
orgânica existente são fatores determinantes à diversificação
de tais organismos no solo (ZAGATTO et al., 2019).
Contudo, apesar da grande relevância dos invertebrados na
manutenção dos solos, ainda há lacunas sobre a dinâmica
referente às distintas ocupações e métodos de manejo do solo
(VASCONCELOS et al., 2020; GE et al., 2021).
A conversão de floresta nativa em outros sistemas de uso
da terra no estado de Roraima, com a remoção da vegetação
nativa para implantação de projetos agropecuários, acarreta
em perdas de nutrientes e de matéria orgânica do solo, que
sem a devida reposição, proporciona declínio da fertilidade
natural dos solos e a inviabilidade da produção agrícola, assim
como, age diretamente sobre esta comunidade edáfica,
reduzindo a diversidade de espécies desta comunidade e até
mesmo a eliminação de muitos grupos.
Assim, esse estudo baseia-se na hipótese que mudança de
uso da terra resultam em modificações na qualidade biológica
do solo. Para tal hipótese foram estabelecidos os seguintes
objetivos: comparar a diversidade da mesofauna do solo sob
diversos sistemas de uso da terra e a diversidade de
Collembola sob diversos sistemas de uso da terra, tendo a
floresta nativa como referência.
2. MATERIAIS E MÉTODOS
A área de estudo está situada no Campo Experimental
Confiança da Embrapa RR (02°15’00” N e 60°39’54” W -
Sede da Estação), localizado na Colônia Agrícola Confiança
III, no município do Cantá, no centro leste do estado, na
mesorregião Norte de Roraima, distante 90 km da capital,
Boa Vista. O clima é do tipo Ami, tropical úmido com
estação seca acentuada, de acordo com o sistema de Köppen-
Geiger representado por uma estação seca curta de três a
quatro meses (Figura 1). A temperatura mínima situa-se na
faixa de 20ºC e a máxima, na faixa de 38ºC. A precipitação
média anual é de 1.700 a 2.500 mm ano-1, e a umidade relativa
está em torno de 70 % (ALVARES et al., 2014).
Foram avaliadas oito áreas sob diferentes sistemas de uso
de terra, localizadas no Campo Experimental Confiança e em
suas adjacências:
Figura 1. Dados meteorológico da região de estudo. Fonte: INMET,
2014.
Figure 1. Meteorological data of the study region. Source: INMET,
2014.
1) Floresta primária (FLO) - Floresta Tropical Densa em
áreas submontanas com relevo ondulado, caracterizada por
solo mais seco, com dossel de 50 m de altura. Representa uma
associação de classe Fdae, com cobertura de árvores
emergentes e Fdau com cobertura uniforme;
2) Capoeira (CAP) - As florestas secundárias, usualmente
chamadas de capoeiras ou capoeirões, são caracterizadas por
áreas com regeneração natural, com mais de quinze anos de
pousio. Em 1995 e 1996, um incêndio espontâneo danificou
a área;
3) Sistema florestal plantado com Acacia mangium (SFP) –
Apresenta área de floresta secundária enriquecida fica a 1,5
km da Estação Experimental de Confiança. O espaçamento
utilizado foi de 2 x 2 m em 2002 e as árvores apresentam
desenvolvimento médio e DAP> 30 cm.
4) Sistema agroflorestal com baixo insumo (SA1) - O
preparo do solo da área do sistema agroflorestal com “baixo
insumo” foi realizado mediante a gradagem. As culturas
anuais foram implantadas em sistemas de plantio direto, com
fertilização localizada em cada cova, sendo a cultura do arroz
implantada nos primeiros dois anos, recebendo aplicação de
fertilização de 200 kg ha-1 de NPK 2-28-20 e 100 kg ha-1 de
ureia no primeiro ano de plantio. No segundo ano, foram
aplicados 2 g de NPK 10-26-26 e 1 g de ureia por cova,
equivalente a 80 kg ha-1 e 40 kg ha-1, respectivamente.
5) Sistema agroflorestal com alto insumo (SA2) - recebeu
calagem, adubações regulares, podas e manejo fitossanitário,
foi realizado a calagem (40 kg ha-1 de P2O5) e adubação com
FTE (Fritted Trace Elements) BR 12 (Ca, 7,1%; S, 5,7%; B,
1,8%; Cu, 0,8%, Mn 2,0%, Mo 0,1%, Zn, 9,0%) (50 kg ha-1).
Ambos, os SAFs implementados pela Embrapa - RR em
1995. As culturas anuais foram implantadas em sistemas de
plantio direto, com gradagem e adubação nitrogenada
localizada em cada cova, tendo, no primeiro ano, a
implantação da cultura do milho, adubado com 300 kg ha-1
de NPK 4-28-20 e 200 kg ha-1 de ureia. No segundo ano
cultivou-se a soja, que recebeu a adubação de 3 g de NPK 10-
26-26 por cova, correspondendo a 120 kg ha-1.
6) Cultivo de pupunheira/palmito (PUP) - A área de
cultivo de pupunheira e cobertura do solo com a leguminosa
desmodium (Desmodium sp.). O plantio foi instalado em maio
de 2006 para produção de palmito e recebeu adubação de
cobertura com sulfato de amônia em 2006, 2007 e 2008. Em
2009, recebeu uma aplicação de calcário dolomítico em toda
Santos et al.
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
343
área experimental (2 t ha-1), além da adubação com NPK (4-
28-20).
7) Pastagem manejada (PA1) - A área de pastagem
manejada está localizada na Estação Embrapa-Confiança;
ocupando área de cerca de um hectare que foi pastada por
quatro animais de 1996 a 2008. Em 2010, a área recebeu
descarte de resíduos e ramos de pupunheira de tordo de
leguminosas (Turdus rufiventris).
8) Pastagem alterada (PA2) - A área de pastagem
modificada está localizada a 200 metros da Estação
Experimental de Confiança em uma área de produção. O
capim-quicuio (Brachiaria humidicola cv. Humidicola) foi
cultivado durante mais de vinte anos, o pasto apresenta baixo
potencial devido ao seu baixo manejo.
Em cada área considerada um tratamento, foi delimitada
uma parcela de 50 x 50 m, e posteriormente foi definido um
transecto em diagonal, onde foram distribuídos os pontos
amostrais. Para manipular as análises, amostras de
serapilheira foram coletadas: folhas, galhos e galhos até 2 cm
de diâmetro e as partes reprodutivas das plantas (flores,
frutos e sementes) e foram levadas para a área delimitada por
uma moldura de madeira (25 x 25 cm) e cortada com uma
faca. Toda a liteira delimitada pelo perímetro da armação foi
coletada em sacos de papel com quatro repetições por
tratamento.
As amostras da mesofauna foram coletados nos oitos
transectos em cinco pontos amostrais distantes 8 m um do
outro. As coletas foram realizadas nos meses de janeiro e
agosto de 2014, correspondendo às estações seca e chuvosa
da região. Nos pontos amostrais (repetições) serapilheira e
solo foram coletados com o auxílio de uma sonda metálica
de 7 x 7 cm, introduzida no solo a 5 cm de profundidade. As
amostras foram transferidas para recipientes cilíndricos de
capacidade de 300 mg e transportadas para o laboratório de
Invertebrados Terrestres da Coordenação de Dinâmica
Ambiental do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
- CDAM/INPA em Manaus-AM.
As amostras foram transferidas para extratores de
Berlese-Tüllgren, onde permaneceram por oito dias para
permitir a completa separação da fauna dos demais materiais.
A extração em funil de Berlese-Tullgren consiste na migração
descendente da mesofauna em decorrência da elevação da
temperatura, até cerca de 45°C, em decorrência do calor
emanado por lâmpadas incandescentes de 25 W. Os
indivíduos foram coletados em frascos de vidro com
capacidade de 67 mL contendo solução de formol a 1% e,
posteriormente, fixados em álcool comercial 96% + glicerina
1% (AQUINO et a., 2006). As espécies foram identificadas
adotando-se as técnicas propostas por Aquino et al. (2006) e
Oliveira (2015).
A diversidade dos indivíduos coletados da mesofauna foi
estimada pelo índice de Shannon-Wiener (H’). Este índice,
baseado na teoria da informação (SOUZA et al., 2011),
fornece uma ideia quanto ao grau de incerteza em prever a
qual espécie pertenceria um indivíduo retirado aleatoriamente
da população. O aumento do número de espécies, ou o
aumento da uniformidade das abundâncias, aumenta a
diversidade. Este índice fornece maior peso para as espécies
raras e é obtido pela equação 1:
𝐻= _ ∑
𝑙𝑛
(01)
em que: H’ = Índice de Shannon-Weaver; ni = Número de
indivíduos amostrados da iésima espécie; N = número total
de indivíduos amostrados; S = número total de espécies
amostradas; ln = logaritmo de base neperiana.
O valor de H', representa a diversidade faunística da
população em estudo. Este índice pode expressar riqueza e
uniformidade. Para quantificar o componente de
equitatividade (uniformidade) da diversidade foi utilizado o
índice de Pielou. Este índice varia no intervalo [0,1], onde 1
representa a máxima diversidade, descrito por Margalef
(1989); ou seja, todas as espécies são igualmente abundantes;
e é calculado pela equação 2:
𝑃𝑖 =
(02)
em que: Pi = Equitatividade de Pielou; H' = índice de
diversidade de Shannon-Weaver; Hmáx= número total de
espécies amostradas.
Utilizou-se o delineamento experimental inteiramente
casualizado com oito tratamentos (os sistemas de uso da
terra) com quatro amostras simples. Os dados foram
submetidos à análise de variância e as médias comparadas
pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade, com o uso
do programa estatístico ASSISTAT versão 7,7 beta (SILVA;
AZEVEDO, 2009).
Para as análises de mesofauna foram coletados cinco
pontos amostrais em cada área. Para investigar a influência
dos manejos nos diversos sistemas de uso da terra, os dados
foram submetidos à análise de variância à 5% de
probabilidade. Os dados coletados foram submetidos a teste
de normalidade pelo teste de Shapiro-Wilk e homogeneidade
de variâncias mediante teste de Hartley, e foram
transformados à raiz quadrada de x + 0,5.
3. RESULTADOS
3.1 Serapilheira e densidade do solo
O solo sob pastagem alterada apresentou maior
densidade em quase todas as profundidades com maiores
densidades na camada orgânica do solo (0-10 cm). Nesta
camada, os solos sob capoeira, sistemas agroflorestais, cultivo
de pupunheira/palmito apresentaram as menores densidade
seguidos dos solos sob floresta e sob pastagem manejada,
sendo o solo sob capoeira, o que apresentou a menor
densidade, em todas as profundidades em estudo.
Nos resultados de estoque de serapilheira pode-se
observar que as folhas representam o maior percentual de
material orgânico depositado sobre o solo em todos os
sistemas de uso da terra estudados, com exceção dos sistemas
PA2 e PUP que o componente “outros” foi o mais
representativo (Tabela 1). Nos sistemas PA1, FLO, SA2 e
SA1 as folhas representaram 95,7%, 73,5%, 72,7% e 72,2%,
respectivamente, do total da serapilheira. Dentre as
fitofisionomias ou sistemas de uso da terra estudados, os
sistemas PUP e PA2 apresentaram menor estoque de
serapilheira, diferindo-se estatisticamente dos demais.
Nos sistemas agroflorestais, a serapilheira apresentou
qualidade e quantidade semelhantes às dos sistemas naturais
(Tabela 1). Nos sistemas SA1 e SA2 observou-se dominância
de folhas de castanheira-do-Brasil e de cupuaçuzeiro, que são
coriáceas e de mais lenta decomposição, influenciando na
densidade de espécimes decompositores. Os dados
referentes a densidade do solo nos diferentes sistemas de uso
da terra e as profundidades de coleta estão apresentados na
Tabela 2.
Diversidade de invertebrados em diferentes usos do solo na floresta da Amazônia
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
344
Tabela 1. Serapilheira em mg ha-1 nos diferentes sistemas de uso da
terra na Estação Experimental Confiança, Cantá, RR.
Table 1. Litter in mg ha-1 in the different land use systems at the
Experimental Station Confiança, Cantá, RR.
Uso da terra Folhas Outros Total
mg ha-1
Floresta nativa 3,23A (1) 3,23A (1) 3,23A (1)
Floresta secundária 2,05B 2,05B 2,05B
Floresta sec.enriquecida 4,08A 4,08A 4,08A
SAF 1 3,89A 3,89A 3,89A
SAF 2 3,69A 3,69A 3,69A
Cultivo de Pupunha 0,66B 0,66B 0,66B
Pastagem manejada 4,95A 4,95A 4,95A
Pastagem modificada 0,03B 0,03B 0,03B
CV%2 42,98 42,98 42,98
3.2. Diversidade e densidade
As principais classes identificadas nos diferentes
ambientes analisados foram Hexapoda, Insecta e Arachnida
em um total de 5.404 indivíduos distribuídos em 23 ordens
nas estações seca e chuvosa, e no período de janeiro e agosto
de 2014, respectivamente. Na estação seca (período de
outubro a março) a diversidade e densidade, foi de um total
de 2.557 indivíduos (Tabela 3) com 23 ordens com
dominância de Acari representando 71% do total (Figura 2a).
Observou-se elevada diversidade da mesofauna, de acordo
com o índice de Shannon de 1,61 e 1,47, para as áreas de PUP
e SFP respectivamente. Em solos sob sistema agroflorestal
de alto insumo (SA2) e sistema de pastagem alterada (PA2)
foram obtidos os menores índices de diversidade (Índice de
Shannon de 0,43 e 0,87, respectivamente) (Tabela 3).
Na estação chuvosa (período de maio a julho) foram
coletados 2.847 indivíduos (Tabela 3), distribuídos em 19
ordens. A distribuição de grupos dominantes ocorreu
semelhante aos resultados obtidos na estação seca. Do total
dos indivíduos, 83% pertencem aos grupos Acari,
Collembola, Formicidae e Diptera. (Figura 2b).
Tabela 2. Densidade do solo em g cm-3, nos diversos sistemas de uso da terra e profundidades de coleta, no Campo Experimental Confiança,
Cantá, RR.
Table 2. Density of soil in g cm-3, in the different land use systems and collection depths, in the Experimental Field Confiança, Cantá, RR.
Sistemas de
uso da terra1
Profundidades de coleta (cm)
0-5 5-10 10-20 20-30 30-40 40-60
FLO 1,26cC 1,30bC 1,40bB 1,63a 1,66aA 1,56Aa
CAP 1,06dD 1,22bC 1,30cB 1,44bA 1,43bA 1,36Bb
SFP 1,40bB 1,48aB 1,59aA 1,60aA 1,43bB 1,35bB
SA1 1,39bB 1,57aA 1,67aA 1,61aA 1,40bB 1,39Bb
SA2 1,44bA 1,55aA 1,56aA 1,59aA 1,51bA 1,46aA
PUP 1,41bB 1,56aA 1,63aA 1,62aA 1,47bB 1,44bB
PA1 1,24cC 1,36bB 1,49bA 1,59aA 1,40bB 1,39bB
PA2 1,66aA 1,63aA 1,66aA 1,64aA 1,47bB 1,47aB
CV1 (%)3 6,66 CV2 (%) 5,22
1 1 Floresta primária (FLO); Capoeira (CAP); Sistema florestal plantado com Acacia mangium (SFP); Sistema agroflorestal com baixo insumo (SA1); Sistema
agroflorestal com alto insumo (SA2); Cultivo de pupunheira/palmito (PUP); Pastagem manejada (PA1); Pastagem alterada (PA2). 2 Os valores correspondem
à média de quatro amostras de solo, em cada profundidade. Médias seguidas pelas mesmas letras maiúsculas na linha e minúsculas na coluna não diferem
entre si pelo Teste de Scott-Knott ao nível de 5 % de probabilidade. 3 CV1 = coeficiente de variação entre os tratamentos; CV2 = coeficiente de variação
entre as profundidades.
1 Primary forest (FLO); Capoeira (CAP); Forest system planted with Acacia mangium (SFP); Agroforestry system with low input (SA1); Agroforestry system
with high input (SA2); Cultivation of peach palm/ heart palm (PUP); Managed pasture (PA1); Altered pasture (PA2). 2 The values correspond to the average
of four soil samples, at each depth. Means followed by the same uppercase letters in the row and lowercase letters in the column do not differ by the Scott-
Knott test at the 5% probability level. 3 CV1 = coefficient of variation between treatments; CV2 = coefficient of variation between depths.
Tabela 3. Número de indivíduos da mesofauna em diferentes sistemas de uso da terra nas estações seca e chuvosa no Campo Experimental
Confiança, Cantá, RR.
Table 3. Number of mesofauna individuals in different land use systems in the dry season at Campo Experimental Confiança, Cantá, RR.
Parâmetros
Sistemas de uso da terra 1
FLO CAP SFP SA1 SA2 PUP PA1 PA2
Estação seca
Total de Indivíduos 326 354 364 274 346 362 336 195
Número de Grupos 14 14 15 13 11 15 13 12
H’2 1,31 1,12 1,47 1,14 0,43 1,61 1,12 0,87
Pi3 0,49 0,42 0,54 0,44 0,18 0,59 0,43 0,35
Estação chuvosa
Total de Indivíduos 209 175 509 244 250 403 437 652
Grupos 17 13 13 14 11 15 14 11
H`2 1,7 1,77 1,82 1,51 1,24 1,6 1,29 0,57
Pi3 0,6 0,67 0,67 0,57 0,51 0,58 0,49 0,24
1 Floresta primária (FLO); Capoeira (CAP); Sistema florestal plantado com Acacia mangium (SFP); Sistema agroflorestal com baixo insumo (SA1); Sistema
agroflorestal com alto insumo (SA2); Cultivo de pupunheira/palmito (PUP); Pastagem manejada (PA1); Pastagem alterada (PA2). 2 Índice de Shannon. 3
Índice de Pielou.
1 Primary forest (FLO); Capoeira (CAP); Forest system planted with Acacia mangium (SFP); Agroforestry system with low input (SA1); Agroforestry system
with high input (SA2); Cultivation of peach palm/ heart palm (PUP); Managed pasture (PA1); Altered pasture (PA2). 2 Shannon index. 3 Pielou index.
Santos et al.
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
345
O sistema SA1 apresentou índice de Shannon de 1,51; e
no sistema SA2 o índice Shannon foi de 1,24. Este último
sistema apresentou o segundo índice de Shannon mais baixo
na estação chuvosa, e o menor índice na estação seca (Tabela
3). A mesofauna observada no solo do sistema SFP
apresentou densidade aproximada à dos solos dos sistemas
FLO e CAP nas estações seca e chuvosa, embora tenha
apresentado a maior densidade Hymenoptera (Formicidae)
nos sistemas avaliados (Figura 2).
Figura 2. Classes da mesofauna com maior número de indivíduos
identificadas nos diferentes sistemas de uso da terra nas estações
seca (a) e chuvosa (b).
Figure 2. The highest individual values from mesofauna classes
identified in different land use systems at the dry (a) and rainy (b)
seasons.
O sistema PA1 recebeu menor carga animal em
comparação ao sistema PA2; e apresentou total cobertura do
solo, o que favoreceu a menor variação da umidade e
temperatura do solo, levando ao equilíbrio da comunidade da
mesofauna. Esta apresentou nível de densidade semelhante
ao sistema CAP na estação seca com Índice Shannon de 1,12
e densidade superior ao sistema de floresta nativa (FLO),
com destaque para as ordens Homoptera e Acari. A ordem
Blattodea apresentou baixa e exclusiva ocorrência no sistema
PA1 tanto na estação seca quanto na chuvosa.
3.3. Diversidade e densidade de Collembola
Quanto diversidade e densidade de Collembola foram
identificados 406 indivíduos distribuídos em sete famílias,
nove gêneros e 26 morfoespécies nas estações seca e chuvosa
(Figura 1). Os indivíduos das subordens Poduromorpha e
Symphypleona ainda não foram identificados em nível de
morfoespécie para este trabalho. Isotomidae ocorreu com
187 indivíduos (46,05%), com maior frequência do gênero
Isotomiella, com 86 indivíduos que representam 36,28% do
gênero.
Foram identificados 157 indivíduos de 23 gêneros
(Tabela 4), com dominância de Entomobryidae e Isotomidae.
As espécies mais frequentes foram Isotomiella spp. (27
indivíduos), Paronella sp. 2 (26 indivíduos) e Cyphoderus arlei
(19 indivíduos), que se apresentaram bem distribuídas nos
solos sob os diferentes usos, representando 45,85% do total
da fauna coletada. De 23 espécies estudadas, somando 157
indivíduos, o solo sob FLO foi o que apresentou maior
diversidade (15 espécies), seguido pelo solo sob PUP (12
espécies), enquanto os resultados inferiores quanto as
espécies foi observada nos solos sob SA2 (cinco espécies),
SA1 (seis espécies) e PA2 (seis espécies).
Os solos onde se observaram maiores diversidades em
nível de espécies também possuíram maior riqueza, com 39 e
32 indivíduos sob FLO e PUP, respectivamente. O solo sob
cultivo de pupunheira/palmito foi o que apresentou a maior
densidade de Collembola, com destaque para a espécie
Lepidosira sp. 2, que foi exclusiva desse sistema de uso da
terra. Algumas espécies apresentam destaque, como:
Isotomiella spp. (nove indivíduos) e Cyphoderus arlei (sete
indivíduos). O solo sob FLO foi o que apresentou a maior
diversidade de espécies, com destaque para as espécies
Lepidosira spp. 1, Paronella spp. 3 e Isotomurus pseudosenllatus,
que foram coletadas exclusivamente no solo deste
tratamento.
Nos meses mais secos (dezembro, janeiro e fevereiro)
constatou-se redução dos grupos faunísticos, provavelmente,
por diminuição nas condições de sobrevivência, devido ao
déficit hídrico (Figura 1), bem como, à temperatura do solo
mais elevada, restando apenas os mais adaptados a essas
condições, uma vez que esses organismos habitam as
camadas internas do solo, estando de acordo com o
comportamento observado por Batista et al. 2014.
Foram coletados 249 indivíduos pertencentes a nove
famílias (Tabela 5). As famílias Entomobryidae e Isotomidae
apresentaram as maiores diversidades de espécie, ambas com
sete espécies. As maiores frequências foram as espécies
Isotomiella spp. (59 indivíduos), Proisotoma oliverae (33
indivíduos) e Paronella sp. 2 (27 indivíduos) que, em conjunto,
representaram 47,79 % do total da fauna de Collembola. Das
20 espécies identificadas, 15 ocorreram no solo sob FLO,
seguido pelo SFP, com 12 espécies.
A aplicação do Índice Shannon revelou maior diversidade
no sistema FLO (2,51 Índice de Shannon), embora a maior
equitabilidade ou distribuição tenha sido observada no solo
sob PUP (0,95 Índice de Pielou). Este solo sob PUP foi o que
apresentou a maior frequência de indivíduos, com destaque
para a espécie Proisotoma oliverae.
4. DISCUSSÃO
4.1. Densidade do solo e serapilheira
O estoque de serapilheira variou de 0,45 t ha-1 do sistema
PA2 a 6,43 t ha-1 do SFP. Esses resultados expressam a
extremidade dos sistemas de usos da terra em relação a
cobertura vegetal e a adaptação da espécie Acacia mangium em
formação de biomassa e no acúmulo de serapilheira sobre o
solo, devido à menor atividade da biota decompositora que
segue um gradiente latitudinal e altitudinal inverso ao da
produção da mesma (NUNES et al., 2012), conforme a
disponibilização de fonte energética e microhabitats
favoráveis a mesofauna (SILVA et al., 2019).
4.2. Diversidade e densidade
A diversidade taxonômica da mesofauna está diretamente
correlacionada com o método de emprego do uso do solo e
alterações sazonais pois à medida em que ocorre maior
intensificação agrícola, assim como observados nos sistemas
de agroflorestal de alto insumo (SA2) e sistema de pastagem
alterada (PA2), há redução da riqueza taxonômica, quando
comparados a outros sistemas de produção, onde há maior
Diversidade de invertebrados em diferentes usos do solo na floresta da Amazônia
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
346
disponibilidade de serapilheira, criação de microclima e
menor índice de distúrbios no solo (WU; WANG, 2019;
SOFO; MININNI; RICCIUTI, 2020; NASCIMENTO et al.,
2021).
Os sistemas agrícolas ou pastagens são representados por
diversidade e densidade vegetal inferior aos sistemas naturais,
necessitando de fauna especializada em decomposição do
tecido vegetal ou resíduos culturais do sistema, que pode
reduzir a diversidade da mesofauna nos sistemas de produção
(CELENTANO et al., 2017). Ambos os sistemas agrícolas e
pastagens apresentaram limitações quanto a diversidade de
mesofauna, com exceção do sistema PUP, que, devido à
cobertura, umidade e composição do tecido ou resíduo
vegetal incorporado, possibilitou a rápida mineralização do
estoque da serapilheira. O que provavelmente possa estar
associado ao microhabitat favorável a maior taxa de
decomposição (LIU et al., 2021).
No período chuvoso, observou-se maior densidade
Formicidae que, para alguns autores, é uma indicação de
estado de degradação do ambiente, sendo a presença da
família Formicidae frequentemente observada em áreas de
pastagens mal manejadas, servindo de referência para estudos
de impacto ambiental (NEMEC et al., 2014). Outro fator
relevante, trata-se dos efeitos quanto aos métodos de manejo
adotados, onde a alteração do microclima conforme a
composição vegetal influi na diversidade e abundância da
mesofauna existente, o que permite explicar a sensibilidade
de determinadas espécies em relação a outras, sendo um
relevante bioindicador em relação ao manejo do solo (YIN et
al., 2019).
Tabela 4. Número de indivíduos de Collembola por família ou espécie de diferentes sistemas de uso da terra na estação seca no Campo
Experimental Confiança, Cantá, RR.
Table 4. Number of Collembola individuals per family or species from different land use systems in the dry season at Campo Experimental
Confiança, Cantá, RR.
Família/Espécie
Sistemas de uso da terra
1
TOTAL
FLO CAP
SFP
SA1
SA2
PUP
PA1
PA2
ENTOMOBRYIDAE
Entomobrya uambae
0
1 1 0
2 1 0 0 5
Entomobrya
sp. 1
1 1 0 0
1 1 0 1 5
Entomobrya
sp. 2
0 0 1 2
0 0 0 0 3
Lepidocyrtus
sp. 1
1 0 5 1
0 0 1 1 9
Lepidocyrtus
sp. 2
3 2 0 0
0 5 0 0 10
Mastigoceras camponoti
0 1 0 0
0 0 1 0 2
Lepidosira
sp. 1
4 0 0 0
0 0 0 0 4
Lepidosira
sp. 2
0 0 0 0
0 5 0 0 5
Seira
sp.
0 1 0 0
0 1 0 0 2
PARONELLIDAE
Paronella
sp. 2
3 6 4 1
0 5 7 0 26
Paronella
sp. 3
1 0 0 0
0 0 0 0 1
Salina celebensis
1 0 0 0
1 1 0 0 3
ISOTOMIDAE
Isotomiella
spp.
4 6 3 0
0 9 2 3 27
Folsomina onychiurina
4 0 0 0
0 1 2 3 10
Folsomides americanus
1 0 1 0
0 1 1 1 5
Isotomurus pseudosensillatus
1 0 0 0
0 0 0 0 1
Proisotoma oliverae
2 0 0 0
0 0 0 0 2
CYPHODERIDAE
Cyphoderus arlei
1 0 4 2
1 7 4 0 19
ONYCHIURIDAE
Mesaphorura amazonica
0 0 2 1
1 0 0 0 4
PODUROMORPHA
4 0 1 0
0 0 1 0 6
SYMPHYPLEONA
1 0 0 1
0 1 0 0 3
DICYRTOMIDAE
0 1 0 0
0 1 1 1 4
NEELIDAE
Neelus sp. 0
0 1 0 0 0 0 0 1
N° de indivíduos
32
19 23 8 6 39 20 10 157
N° de espécies
15
8 10 6 5 13 9 6 -
H`
2
2,01
1,73
1,22 1,73 1,56 2,18 1,90 1,41 -
Pi
3
0,74
0,83
0,96 0,96 0,96 0,85 0,86 0,79 -
1Floresta primária (FLO); Capoeira (CAP); Sistema florestal plantado com Acacia mangium (SFP); Sistema agroflorestal com baixo insumo (SA1); Sistema
agroflorestal com alto insumo (SA2); Cultivo de pupunheira/palmito (PUP); Pastagem manejada (PA1); Pastagem alterada (PA2). 2 Índice de Shannon. 3
Índice de Pielou.
1 Primary forest (FLO); Capoeira (CAP); Forest system planted with Acacia mangium (SFP); Agroforestry system with low input (SA1); Agroforestry system
with high input (SA2); Cultivation of peach palm/ heart palm (PUP); Managed pasture (PA1); Altered pasture (PA2). 2 Shannon index. 3 Pielou index.
Santos et al.
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
347
Tabela 5. Número de indivíduos de Collembola em diferentes sistemas de uso da terra na estação chuvosa no Campo Experimental
Confiança, Cantá, RR.
Table 5. Number of Collembola individuals in different land use systems in the rainy season at Campo Experimental Confiança, Cantá, RR.
Família/Espécie Sistemas de uso da terra 1
TOTAL
FLO
CAP
SFP SA1 SA2 PUP
PA1 PA2
ENTOMOBRYIDAE
Entomobrya uambae
Ent
2 0 0 0 0 0 1 0 3
Entomobrya
sp. 1
1 1 2 1 2 1 0 0 8
Entomobrya
sp. 2
1 0 0 0 0 0 4 1 6
Lepidocyrtus
sp. 1
1 0 0 1 0 1 0 2 5
Lepidocyrtus
sp. 2
0 1 0 0 0 1 0 0 2
Lepidocyrtus
sp.
3
0 0 0 0 0 0 1 0 1
Lepidosira
sp. 2
0 0 0 0 0 0 0 1 1
PARONELLIDAE
Paronella
sp. 2
4 2 12 2 1 0 6 0 27
ISOTOMIDAE
Isotomiella
spp.
2 11 20 9 8 3 5 1 59
Folsomina onychiurina
5 0 6 0 2 0 2 0 15
Folsomides americanos
0 1 3 0 0 0 0 1 5
Isotomurus pseudosensillatus
0 0 3 0 0 0 0 0 3
Proisotoma oliverae
2 1 0 0 1 20 5 4 33
Isotomodes
1 4 1 0 1 0 14 0 21
Paracerura
2 0 2 1 0 0 1 0 6
CYPHODERIDAE
Cyphoderus arlei
1 3 1 2 4 1 9 0 21
ONYCHIURIDAE
Mesaphorura amazonica
0 0 3 1 0 2 0 0 7
PODUROMORPHA
3 3 1 2 0 0 0 0 9
SYMPHYPLEONA
5 1 0 0 1 3 3 0 13
DICYRTOMIDAE
1 0 0 0 0 0 0 0 1
NEELIDAE
Neelus
sp.
1 0 1 0 1 0 0 0 3
N° de indivíduos
32 29 55 19 21 32 51 10 249
N° de espécies
15 11 12 8 9 8 11 6 20
H`
2
2,51 1,99 1,95 1,68 1,26 1,34 2,09 1,60 -
Pi
3
0,92 0,77 0,78 0,81 0,57 0,64 0,95 1,00
-
1 Floresta primária (FLO); Capoeira (CAP); Sistema florestal plantado com Acacia mangium (SFP); Sistema agroflorestal com baixo insumo (SA1); Sistema
agroflorestal com alto insumo (SA2); Cultivo de pupunheira/palmito (PUP); Pastagem manejada (PA1); Pastagem alterada (PA2). 2 Índice de Shannon. 3
Índice de Pielou.
1 Primary forest (FLO); Capoeira (CAP); Forest system planted with Acacia mangium (SFP); Agroforestry system with low input (SA1); Agroforestry system
with high input (SA2); Cultivation of peach palm/ heart palm (PUP); Managed pasture (PA1); Altered pasture (PA2). 2 Shannon index. 3 Pielou index.
O processo de mineralização da biomassa é confirmado
pelo menor volume de serapilheira e maior densidade de
indivíduos de grupos funcionais ligados à decomposição da
biomassa, como Collembola, que apresenta elevada
densidade nesses sistemas. Os resultados aqui obtidos
registraram maior densidade de Collembola na estação
chuvosa e distribuição mais homogênea entre os sistemas,
com exceção dos sistemas PA2, que apresentam menor
densidade de Collembola nas duas estações climáticas. Esses
resultados podem estar associados à ausência de cobertura
verde, matéria orgânica em decomposição, e sistema
radicular, que influenciaram na densidade de Collembola nas
pastagens alteradas, e favoreceram nos demais sistemas. A
atividade dos Collembola ajuda na reabilitação da superfície
do solo, e são importantes como bioindicadores do solo,
devido à sua sensibilidade ao estresse ambiental,
principalmente acidez do solo e composição química
(OLIVEIRA, 2013; ACIOLI; OLIVEIRA, 2015).
As pastagens são os sistemas de uso da terra mais
frequentes em Roraima após a retirada da floresta nativa, e
são caracterizadas, na sua maioria, por alterações na qualidade
física do solo. O solo sob pastagens foi o que apresentou
maior alteração nas variáveis densidade e porosidade com
reflexo na degradação das propriedades físicas desses (Tabela
1). Essas alterações têm estreita relação com o
desenvolvimento da comunidade da mesofauna, pois a
pressão exercida pelo pisoteio animal provoca maior
agregação do solo, embora a compactação do solo também
possa ser atribuída à cobertura do solo das espécies de
gramíneas não adaptadas às situações edafoclimáticas da
região, que são afetadas com a maior ocorrência de ciclos,
umedecimento e secagem, ocasionando maior exposição aos
raios solares (CRUZ et al., 2014; OLIVEIRA et al., 2015).
O sistema PA2 apresentou elevada densidade em relação
aos demais tratamentos; mas com baixa riqueza, apenas 11
grupos, Índice Shannon de 0,57. Acari tem 88% dos
indivíduos coletados no sistema de pastagem degradada
(PA2), correspondendo a três vezes a densidade da estação
seca. A maior abundância deste grupo registrada nesse
sistema provavelmente deve-se à capacidade de algumas
espécies adaptarem-se facilmente em ambientes alterados.
Assim como verificado por Lupardus et al. (2021), onde
afirmam que, mesmo sob ambientes alterados, algumas
espécies da ordem Acari são capazes de se desenvolver.
Diversidade de invertebrados em diferentes usos do solo na floresta da Amazônia
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
348
Relatos de ocorrência elevada de Acari em áreas com
condições adversas foram encontrados por Acioli e Oliveira
(2015). As ordens Acari e Homoptera são registrados com
maiores densidades no período chuvoso no sistema PA2 que,
para alguns ecólogos, não podem ser definidos quanto à
função ecológica, podendo atuar como decompositores,
praga ou predadores (BROWN et al., 2015).
Os detritívoros (Diplopoda, Symphyla e Pauropoda)
ocorreram com elevada densidade no solo sob cultivo de
pupunha. Observa-se, nesta área, rápida decomposição dos
resíduos orgânicos depositados sobre o solo, embora ocorra,
também, pequena produção primária. Acari Oribatida e
Collembola são detritívoros, e por serem numericamente
dominantes no solo da floresta e das capoeiras, é de se esperar
que ambos prestem relevante serviço ambiental (WISSUWA
et al., 2013).
A organização dos níveis tróficos da mesofauna de
acordo com os processos de melhoria de atributos físicos,
como agregação, porosidade e infiltração de água; e no
funcionamento biológico do solo, classificam-se em quatro
grandes grupos funcionais: predadores/parasitas,
detritívoros/decompositores, geófagos/bioturbadores e
fitófagos/pragas (BROWN et al., 2015), além da relevante
correlação com as práticas de manejo do solo
desempenhadas, assim como visto nas ordens comumente
abundantes, como Acari e Collembola (MENTA et al., 2020).
4.3. Diversidade e densidade de Collembola
A segunda família mais frequente foi Entomobryidae,
espécies não conhecidas taxonomicamente receberam
número sequencial para cada gênero para facilitar a citação
no texto. A riqueza de espécies registrada neste estudo é
considerada baixa segundo Oliveira (2013), em área de
floresta nativa na Amazônia Central. Entretanto, como se
trata do primeiro trabalho de levantamento de diversidade de
Collembola na região, vários fatores podem ter influenciado
esses resultados.
A maioria dos solos brasileiros apresentam alto grau de
intemperismo, deste modo, as atividades com maior
potencial exploratório de uso do solo expõem a mesofauna a
condições adversas, como compactação, baixa
disponibilidade de matéria orgânica e microclima
desfavorável a manutenção da diversidade e densidade da
fauna edáfica (GEDOZ et al., 2021). Vale considerar que,
diversas espécies apresentam elevado potencial de adaptação
sob condições adversas, porém, ainda existe certa
codependência em relação a presença da cobertura vegetal no
solo, fator fundamental ao seu desenvolvimento
(OLIVEIRA; BIANCHI; ESPÍNDOLA, 2021).
O solo sob PUP apresentou elevada diversidade de
espécies quando comparado aos demais, já em relação ao solo
sob FLO, utilizado como referência, apresentou maior
riqueza de espécies. A razão para essa diversidade pode ser a
grande variedade de recursos e microhabitats, que está ligada
à heterogeneidade do ambiente e à riqueza de espécies,
sugerida por Oliveira (2015), associada ao maior
fornecimento de alimentos à mesofauna, o que induz a maior
amplitude quanto ao estabelecimento de diversos grupos
taxonômicos (KITAMURA et al., 2019). Há,
aproximadamente 8.000 espécies de Collembola descritas,
distribuídas em 34 famílias (BELLINGER et al., 2015).
No estudo da diversidade de Collembola, constatou-se
uma variedade no número de famílias entre os sistemas de
uso da terra. Este dado, embora preliminar, sugere que a
floresta nativa e a capoeira retêm maior riqueza de espécies
que os demais sistemas; e isso se deve à maior diversidade da
vegetação. O que denota a importância desempenhada pelo
processo de diversificação da mesofauna e estabilidade do
ecossistema quanto as funções ecológicas do solo (SERRA et
al., 2021).
Estudos destacam sobre a existência de desafios ligados à
riqueza de Collembola na região Amazônica com registro
predominante de morfoespécies em estudo de riqueza
(OLIVEIRA, 2013). Nesse contexto, a comparação entre os
morfotipos, coletados em estudos anteriores, torna-se
necessária para se conhecer a real diversidade taxonômica da
região. Outra questão está relacionada à identificação de
alguns gêneros, como Trogolaphysa e Setogaster que
possivelmente, são equivalentes a Paronella e Lepidocyrtus,
respectivamente. Os gêneros Trogolaphysa e Setogaster foram
frequentemente registrados em estudos anteriores; mas, neste
estudo, foram tratados como Paronella e Lepidocyrtus,
respectivamente.
5. CONCLUSÕES
A sazonalidade apresentou efeito sobre densidade,
distribuição espacial e riqueza média da fauna, não alterando
a diversidade total nos diferentes sistemas. A comunidade da
mesofauna mostrou-se sensível ao manejo da vegetação, com
aumento progressivo da densidade de alguns grupos em
relação aos estádios sucessionais, desta forma, a mesofauna
do solo pode ser qualificada para representar o equilíbrio
ecológico dos sistemas naturais. A diversidade de Collembola
foi elevada em sistemas considerados naturais, porém
reduzida em sistemas manejados.
6. REFERÊNCIAS
ACIOLI, A. N. S.; OLIVEIRA, E. P. Efeito de diferentes
tipos de cobertura vegetal sobre a mesofauna do solo na
Amazônia Central, Brasil. In: GUIMARÃES, M. A.;
NAKAUTH, A. C. S.; ACIOLI, A. N. S. (org.). Ciência,
Natureza e Cultura na Região Amazônica. Manaus:
Edua, 2015, p. 186-195.
ALVARES, C. A.; STAPE, J. L.; SENTELHAS, P. C.;
GONÇALVES, J. D. M.; SPAROVEK, G. Köppen’s
climate classification map for Brazil. Meteorologische
Zeitschrift, v. 22, n. 6, p. 711-728, 2014. DOI:
http://10.1127/0941-2948/2013/0507
AQUINO, A. M.; CORREIA, M. E. F.; BADEJO, M. A.
Amostragem da mesofauna edáfica utilizando funis
de Berlese-Tüllgren modificado. Seropédica: Embrapa
Agrobiologia (Circular técnica, 17), 2006.
BATISTA, I.; CORREIA, M. E. F.; PEREIRA, M. G.;
BIELUCZYK, W.; SCHIAVO, J. A.; ROUWS, J. R. C.
Frações oxidáveis do carbono orgânico total e
macrofauna edáfica em sistema de integração lavoura-
pecuária. Revista Brasileira de Ciência do Solo, v. 38,
n. 3, p. 797-809, 2014. DOI:
https://doi.org/10.1590/S0100-06832014000300011
BELLINGER, P. F.; CHRISTIANSEN, K. A.; JANSSENS,
F. Checklist of the Collembola of the world. 2015.
Disponível em: <http://www.collembola.org>. Acesso
em: 25 maio de 2015.
BROWN, G. G.; NIVA, C. C.; ZAGATTO, M. R. G.;
FERREIRA, S. D. A.; NADOLNY, H. S.; CARDOSO,
G. B. X.; CARVALHO, F. Biodiversidade da fauna do
solo e sua contribuição para os serviços ambientais. In:
Santos et al.
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
349
PARRON, L. M.; GARCIA, J. R.; OLIVEIRA, E. B.;
BROWN, G. G.; PRADO, R. B. Serviços ambientais
em sistemas agrícolas e florestais do Bioma Mata
Atlântica. Brasília: Embrapa, 2015. p. 122-154.
CARDOSO, E. J. B. N.; VASCONCELLOS, R. L. F.; BINI,
D.; MIYAUCHI, M. Y. H.; SANTOS, C. A. D.; ALVES,
P. R. L.; NOGUEIRA, M. A. Soil health: looking for
suitable indicators. What should be considered to assess
the effects of use and management on soil health?
Scientia Agricola, v. 70, n. 4, p. 274-289, 2013.
CELENTANO, D.; ROUSSEAU, G. X.; ENGEL, V. L.;
ZELARAYÁN, M.; OLIVEIRA, E. C.; ARAUJO, A. C.
M.; MOURA, E. G. Degradation of riparian forest affects
soil properties and ecosystem services provision in
Eastern Amazon of Brazil. Land Degradation &
Development, v. 28, n. 2, p. 482-493, 2017. DOI:
https://doi.org/10.1002/ldr.2547
CREPALDI, R. A.; PORTILHO, I. I. R.; SILVESTRE, R.;
MERCANTE, F. M. Formigas como bioindicadores da
qualidade do solo em sistema integrado lavoura-pecuária.
Ciência Rural, v. 44, n. 5, p. 781-787, 2014. DOI:
https://doi.org/10.1590/S0103-84782014000500004
CRUZ, D. L. D. S.; VALE JÚNIOR, J. F. D.; CRUZ, P. L.
D. S.; CRUZ, A. B. D. S.; NASCIMENTO, P. P. R. R.
Atributos físico-hídricos de um Argissolo amarelo sob
floresta e savana naturais convertidas para pastagem em
Roraima. Revista Brasileira de Ciência do Solo, v. 38,
n. 1, p. 307-314, 2014. DOI:
https://doi.org/10.1590/S0100-06832014000100031
GE, B.; ZHOU, J.; YANG, R.; JIANG, S.; YANG, L.;
TANG, B. Lower land use intensity promoted soil
macrofaunal biodiversity on a reclaimed coast after land
use conversion. Agriculture, Ecosystems &
Environment, v. 306, n. 1, p. 1-10, 2021. DOI:
https://doi.org/10.1016/j.agee.2020.107208
GEDOZ, M.; FREITAS, E. M.; SILVA, V. L. D.; JOHANN,
L. Edaphic invertebrates as indicators of soil integrity
quality. Floresta e Ambiente, v. 28, n. 2, p. 1-10, 2021.
DOI: https://doi.org/10.1590/2179-8087-FLORAM-
2020-0069
GÓES, Q. R. D.; FREITAS, L. D. R.; LORENTZ, L. H.;
VIEIRA, F. C. B.; WEBER, M. A. Análise da fauna
edáfica em diferentes usos do solo no Bioma Pampa.
Ciência Florestal, v. 31, n. 1, p. 123-144, 2021. DOI:
https://doi.org/10.5902/1980509832130
INMET_Instituto Nacional de Meteorologia do Brasil.
Dados meteorológicos. Brasília - DF, 2014. Disponível
em: http://www.inmet.gov.br/sim/abre_graficos.php.
Acesso em: 15 jun. 2020.
KITAMURA, A. E.; TAVARES, R. L. M.; ALVES, M. C.;
SOUZA, Z. M. D.; SIQUEIRA, D. S. Soil macrofauna as
bioindicator of the recovery of degraded Cerrado soil.
Ciência Rural, v. 50, n. 8, p. 1-8, 2020. DOI:
https://doi.org/10.1590/0103-8478cr20190606
LIMA, C. S.; DALZOCHIO, M. S.; SILVA, E. F.; PÉRICO,
E. Composição funcional e sazonalidade da macrofauna
edáfica em diferentes usos do solo, Bioma Cerrado,
Brasil. Revista Ibero-Americana de Ciências
Ambientais, v. 11, n. 6, p. 33-48, DOI:
https://doi.org/10.6008/CBPC2179-
6858.2020.006.0004
LIU, Q.; YIN, R.; TAN, B.; YOU, C.; ZHANG, L.;
ZHANG, J.; SCHEU, S. Nitrogen addition and plant
functional type independently modify soil mesofauna
effects on litter decomposition. Soil Biology and
Biochemistry, v. 146, n. 1, p. 1-12, 2021. DOI:
https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2021.108340
LUPARDUS, R. C.; BATTIGELLI, J. P.; JANZ, A.;
LUMLEY, L. M. Can soil invertebrates indicate soil
biological quality on well pads reclaimed back to
cultivated lands? Soil and Tillage Research,
Netherlands, v. 213, n. 1, p. 1-10, 2021. DOI:
https://doi.org/10.1016/j.still.2021.105082
MARGALEF, R. Ecologia. Barcelona: Autumn, 1989. 951p.
MENTA, C.; CONTI, F. D.; LOZANO FONDÓN, C.;
STAFFILANI, F.; REMELLI, S. Soil arthropod
responses in agroecosystem: Implications of different
management and cropping systems. Agronomy, v. 10, n.
7, p. 1-19, 2020. DOI:
https://doi.org/10.3390/agronomy10070982
MORAIS, J. W. D.; OLIVEIRA, F. G. D. L.; BRAGA, R. F.;
KORASAKI, V. Mesofauna. Ecossistema solo:
componentes, relações ecológicas e efeito na produção
vegetal. In: MOREIRA, F. D. S.; CARES, J. E.;
ZANETTI, R.; STÜRMER, S. L. O Ecossistema Solo -
Componentes, Relações Ecológicas e Efeitos na
Produção Vegetal. Lavras: Ed. UFLA, 2013. p.1-13.
NASCIMENTO, M. S.; GARCIA, P. A. B. B.; MONROE,
P. H. M.; SCORIZA, R. N.; SOUZA GOMES, V.
Interaction between edaphic mesofauna and organic
carbon within water-stable aggregates in forestry systems:
A case study in northeastern Brazil. Catena, v. 202, n. 1,
p. 1-15, 2021. DOI:
https://doi.org/10.1016/j.catena.2021.105269
NEMEC, K. T.; ALLEN, C. R.; DANIELSON, S. D.
Responses of predatory invertebrates to seeding density
and plant species richness in experimental tallgrass prairie
restorations. Agriculture, Ecosystems and
Environment, v. 183, p. 11-20, 2014. DOI:
https://doi.org/10.1016/j.agee.2013.10.024
NIELSEN, N.; WALL, D. H.; SIX, J. Soil Biodiversity and
the Environment. Annual Review of Environment and
Resources, v. 40, n. 1, p. 63-90, 2015. DOI:
https://doi.org/10.1146/annurev-environ-102014-
021257
NUNES, E. N.; ANSELMO, M. D. G. V.; ALVES, F. A. L.;
HOLANDA, A. E.; ROSA, J. H.; ALVES, C. A. B.;
SOUTO, J. S. Análise da taxa de decomposição da
serrapilheira na Reserva Ecológica Mata do Pau - Ferro.
Gaia Scientia, v. 6, n. 1, p. 1-6, 2012.
OLIVEIRA, E. P. Efeito de diferentes tipos de cobertura
vegetal sobre a mesofauna do solo na Amazônia Central,
Brasil. In: GUIMARÃES, M. A.; NAKAUTH, A. C. S. S.;
ACIOLI, A. N. S. Ciência, Natureza e Cultura na
Região Amazônica. Manaus: Universidade Federal do
Amazonas, 2015. p. 186-195.
OLIVEIRA, I. A. D.; CAMPOS, M. C. C.; FREITAS, L. D.;
SOARES, M. D. R. Caracterização de solos sob
diferentes usos na região sul do Amazonas. Acta
Amazonica, v. 45. n. 1, p. 1-12, 2015. DOI:
https://doi.org/10.1590/1809-4392201400555
OLIVEIRA, T. K. Sistemas Integrados na Amazônia
Brasileira: Experiências Demonstrativas e Resultados de
Pesquisa. In: Sistemas Agroflorestais e
Desenvolvimento Sustentável: 10 anos de Pesquisa.
Campo Grande: Embrapa, 2013. 29p.
PESSOTTO, M. D. F.; SANTANA, N. A.; JACQUES, R. J.
S.; FREIBERG, J. A.; NASCIMENTO MACHADO, D.;
Diversidade de invertebrados em diferentes usos do solo na floresta da Amazônia
Nativa, Sinop, v. 10, n. 3, p. 341-350, 2022.
350
PIAZZA, E. M.; ANTONIOLLI, Z. I. Relação do uso
do solo com a diversidade e a atividade da fauna edáfica.
Nativa, v. 8, n. 3, p. 397-402, 2020. DOI:
https://doi.org/10.31413/nativa.v8i3.9769
SERRA, R. T.; SANTOS, C. D.; ROUSSEAU, G. X.;
TRIANA, S. P.; MUÑOZ GUTIÉRREZ, J. A.;
BURGOS GUERRERO, J. E. Fast recovery of soil
macrofauna in regenerating forests of the Amazon.
Journal of Animal Ecology, v. 1, n. 1, p. 1-15, 2021.
DOI: https://doi.org/10.1111/1365-2656.13506
SILVA, A. B.; LIRA JUNIOR, M. A.; DUBEUX JUNIOR,
J. C. B.; FIGUEIREDO, M. D. V. B.; VICENTIN, R. P.
Estoque de serapilheira e fertilidade do solo em pastagem
degradada de Brachiaria decumbens após implantação de
leguminosas arbustivas e arbóreas forrageiras. Revista
Brasileira de Ciência do Solo, v. 37, n. 2, p. 502-511,
2013. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-
06832013000200021
SILVA, F. A. S.; AZEVEDO, C. A. V. Principal components
analysis in the software assistat-statistical attendance. In:
World Congress on Computers in Agriculture, 7, Reno.
Proceedings...